藤原伊周幼名小千代，祖父為攝關藤原兼家，父親為攝關藤原道隆，母親為著名和歌歌人、后宮內侍所內侍高階貴子。藤原伊周的才華和容貌超過常人，特別受父親藤原道隆所喜愛。由于藤原伊周的異母兄長藤原道賴被祖父藤原兼家所收養，所以他很早便晉升到顯赫的職位，當上了中納言。藤原伊周擁有很高的漢學修養，《本朝麗藻》《本朝文粹》《和漢朗詠集》等文集多有收錄他秀逸的漢詩文，同時他也是一位典型的紈绔子弟，做事橫行無忌，敗給了叔父藤原道長，最終導致家族的沒落。
前文講到，花山天皇出家后，藤原兼家擁立一條天皇即位，朝中大事全部由其一人把持。永延二年（988）八月，一條天皇改元永祚。永祚二年（990）正月五日，一條天皇元服，藤原兼家為其加冠。二十五日，藤原兼家的長孫女藤原定子（藤原道隆之女）被送入宮中，成為一條天皇的女御，并在隨后被冊封為中宮（十月五日）。五月五日，藤原兼家不再擔任攝政太政大臣，改任關白。八日，藤原兼家出家，其長子、內大臣藤原道隆繼任關白之職。二十六日，藤原道隆擔任攝政。七月二日，藤原兼家去世（62歲）。十一月七日，一條天皇改年號正歷。正歷二年（991）七月二十三日，藤原道隆辭去內大臣之職。九月七日，藤原道隆二弟藤原道兼接任內大臣。同年九月十二日，藤原兼家女兒、一條天皇生母、皇太后藤原詮子出家，辭去皇太后封號，世人稱她為“女院”。藤原詮子成為日本歷史上第一位女院。“得到女院的尊號，就是得到太上皇（院）的待遇，所以這位國母對天皇家有著極大的影響。”
藤原道隆擔任攝政期間，藤原伊周任參議，拜權中納言。但藤原道隆始終擔心藤原伊周的官階不如藤原道賴，于是又提拔藤原伊周為權大納言，敘正三位。正歷四年（993）四月二十二日，攝政藤原道隆改任關白。七月二十九日，左大臣源雅信去世（74歲）。正歷五年（994）八月二十八日，右大臣源重信升任左大臣，內大臣、藤原兼家次子藤原道兼升任右大臣，時年21歲的權大納言、藤原道隆之子藤原伊周跳過叔父藤原道長等人升任內大臣。“這等于是藤原道隆將自己的兒子內定為自己的接班人。”此外，藤原道隆還將次女藤原原子送入皇太子（居貞親王）后宮，成為皇太子妃。至此，藤原道隆成為女院的兄長、天皇和皇太子的岳父，一時權傾朝野。與此同時，藤原道隆的行為也招致了以藤原詮子為首的朝野上下普遍不滿。
正歷六年（995）二月二十二日，一條天皇改元長德。長德元年（995）三月，藤原道隆病倒，不能處理朝政，因而奏請一條天皇讓自己的兒子藤原伊周獲得內覽的權力，代其理政。于是一條天皇發布敕書：“文書宣旨，先經關白，而后覽之。”也就是說，文書和宣旨必須經過藤原道隆看后，再給藤原伊周看。藤原伊周對此似乎并不知足，對父親說：“事合專委我，何煩經關白哉。”藤原道隆于是聽從了兒子的建議，又上書一條天皇讓藤原伊周直接繼任關白一職。但是一條天皇并沒有準許讓藤原伊周接任關白，仍舊只是讓藤原伊周在藤原道隆生病期間，擔任與關白待遇相同的內覽一職，代行關白的職責。
長德元年（995）四月十日，正值壯年的藤原道隆病逝（43歲）。根據《大鏡》記載，藤原道隆去世這一年瘟疫泛濫，但藤原道隆的死因并不是因為疫病，而是因為酗酒。藤原道隆在彌留之際，身邊侍奉的人都勸他面朝西邊念佛，而他卻說：“我與酒友（藤原）濟時、（藤原）朝光是否還能在極樂世界相見啊？”可見他對酒的執著。
藤原道隆去世后，藤原伊周在服喪期間，便開始毫無顧忌地干預朝政，許多政務均由其裁定。藤原伊周做的第一件事情便是更改衣服制度，并且自認為：“代父職者，必我也。”由此可見藤原伊周的年少氣盛與政治上的不成熟。
藤原道隆的弟弟藤原道兼早年有誘使花山天皇退位的功績。藤原道隆因病辭去關白之職時，擔任右大臣的藤原道兼本以為兄長會推薦自己繼任攝政之職，但結果令其大失所望，藤原道隆推薦了自己的兒子藤原伊周為關白。藤原道隆去世后，藤原道兼擁有極高的聲望和地位，并且頻頻向一條天皇奏請由自己擔任關白。對此，藤原伊周非常擔憂，于是讓外祖父高階成忠詛咒藤原道兼。
一條天皇權衡之后，于四月二十七日任命藤原道兼為關白。藤原伊周對此非常憤怒。但是，藤原道兼擔任關白僅僅10天之后（五月八日）便因病去世（35歲）。藤原伊周開心地認為自己許的愿得到了回應。藤原道兼去世的同日，左大臣源重信也去世（74歲）。此外，大納言藤原濟時已于同年四月二十三日去世。這樣，藤原伊周成為當時朝堂之上官職最高的人，與此同時，任權大納言的藤原道長也一躍而成為僅次于藤原伊周的二號人物。于是圍繞藤原道兼之后的關白一職，悄然上演了一場新的爭奪戰。
五月十一日，藤原道長獲得一條天皇的宣旨，被任命為內覽。六月十九日，藤原道長越過內大臣藤原伊周，晉升為右大臣。由于源重信去世后左大臣一直空缺，事實上藤原道長掌握了朝廷的最高權力。對于這次晉升，藤原道長的姐姐、女院藤原詮子起到了重要作用。藤原詮子厭惡藤原伊周的為人，常說如果這孩子執政，必將耽誤國事，因此多次向自己的兒子一條天皇強烈推薦藤原道長為關白。最終一條天皇聽從了母親的建議，開始重用藤原道長。
藤原伊周一開始被叔父藤原道兼奪去了關白之位，如今職位又被叔父藤原道長超越，因此對朝廷心生怨恨，同時對藤原道長也十分不滿，叔侄二人成了仇敵。根據《小右記》記載，七月二十四日，藤原道長與藤原伊周因座位之爭而發生激烈口角。三日后，藤原伊周的同母弟藤原隆家的隨從與藤原道長的隨從在都城的七條大路發生沖突。根據《百練抄》記載，八月十日，藤原伊周的外祖父高階成忠請陰陽師詛咒藤原道長。
藤原伊周的各種胡作非為，最終導致了自己的下臺。當時，藤原伊周愛慕故太政大臣藤原為光的三女兒。而花山法皇與藤原為光的四女兒來往，經常微服臨幸藤原為光的府邸。因此，誤以為花山法皇與藤原為光的三女兒有私情的藤原伊周，私下與弟弟藤原隆家商量，計劃伏擊花山法皇，佯裝向他射箭來恐嚇，讓花山法皇遠離自己的情人。
根據《日本紀略》記載：“今夜，花山法皇密幸故太政大臣恒德公為光家之間，內大臣伊周并中納言隆家從人等，奉射法皇御在所。”不巧的是，藤原伊周隨從放的箭竟然射穿了花山法皇的衣袖。此事迅速傳遍了京城，連一條天皇也略有耳聞。花山法皇本人也感到慚愧，為了皇室的聲譽不想宣揚聲張。然而，不久之后，又傳出藤原伊周擅自秘密修行只有天皇才能修行的“大元帥法”，并詛咒女院藤原詮子之事（有觀點認為這是被藤原道長設計陷害）。一條天皇得知此事后震怒，派檢非違使捉拿藤原伊周和藤原隆家兄弟，同時頒布敕書：“貶伊周大宰權帥，隆家出云權守。”
隨即，檢非違使包圍了藤原伊周的宅邸，并傳達了將其流放的敕令。當時，藤原伊周的妹妹、中宮藤原定子因懷孕居住在藤原伊周的府邸。藤原伊周一直閉門不出，局勢就這樣呈現膠著狀態。第二天，一條天皇讓藤原定子交出藤原伊周，藤原定子回答說藤原伊周不在府邸。一條天皇對此十分生氣，于是命令檢非違使進入宅邸搜索了個遍，最終只找到藤原隆家，并未找到藤原伊周。原來藤原伊周于前日夜晚偷偷前往供奉著藤原氏氏神的春日大社和木幡父親藤原道隆的墓地，或許是與先祖們道別，亦或許是哭訴自己的冤屈。到了傍晚，藤原伊周從木幡回來，兄弟二人于是前往流放地。自此，藤原伊周被排斥于中央政權之外。
到了秋天，藤原伊周聽聞母親高階貴子病重，于是秘密返回京城，藏匿于中宮藤原定子的御所。然而，此時被人告發。一條天皇于是命檢非違使前往中宮御所將其逮捕，重新送往大宰府。不久，高階貴子去世，藤原定子憤而出家。這一發生在長德年間的事件史稱“長德之變”。
長德五年（999）正月十三日，一條天皇改元長保。長保元年十一月，藤原定子生下了一條天皇的皇子敦康親王，藤原伊周為此興奮不已。長保二年（1000）二月，因藤原道長的女兒藤原彰子被立為中宮，藤原定子因而改稱皇后。十二月十六日，藤原定子去世（25歲）。長保三年（1001年），朝廷以為東三條院藤原詮子祈求康復為理由大赦天下（女院于潤十二月二十二日去世），藤原伊周兄弟也因此得到赦免，返回京城，并官復原職。但此時藤原道長的權勢已經穩固，藤原伊周兄弟失去了執掌大權的機會。
長保五年（1003年），藤原伊周晉升從二位。寬弘二年（1005年），藤原伊周獲得大臣之下、大納言之上的地位，參與朝政。同五年，藤原伊周晉升準大臣，獲賜封一千戶，不久敘正二位，“儀同三司”。伊周經常說：“敦康親王日后必登皇位。”所以等到寬弘五年（1008年）中宮彰子生了皇子敦成親王，藤原伊周非常失望。當時有流言稱：藤原伊周與舅舅高階明順詛咒敦成親王。道長于是召來高階明順責問他。高階明順由于憂慮和害怕，幾日后死去。而藤原伊周的姨母、敦康親王乳母高階光子則被流放。
寬弘六年（1009年），藤原伊周因詛咒的事，被停止上朝議政的資格。雖然不久后獲赦，但藤原伊周已被接連的打擊和病情打倒。寬弘七年（1010年）正月，藤原伊周病重。臨終，告誡他的子女說：“我平生意令男陟顯職，女為后妃。今命之窮至此，不可奈何。汝等慎勿誤身于人，以辱我名。道雅，汝勿恥居下位，希世媚權，忍為之，則不如晦跡山林為僧也。”又對弟弟隆家說：“吾儕宿志不遂，赍恨入地。今以道雅托子，善教督之。”藤原伊周死時年37歲，世稱“帥內大臣”。
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