經過“鹿谷事件”后，一方面后白河法皇因自己的寵臣被處罰而開始厭惡平清盛；另一方面，平清盛也開始猜忌后白河法皇在幕后授意，法皇與平氏間的關系急速惡化。
治承三年（1179），許多不幸接連降臨在平清盛身上。先是被平清盛視為繼承人并寄予厚望的嫡長子平重盛因病辭官，并剃發遁入空門。接著，其女平盛子于六月去世。在關白藤原基房（松殿基房）的慫恿下，后白河法皇在未與平清盛商議后就將平盛子生前本該過繼給義子藤原基通（藤原基實之子）的家產過繼給了藤原基房。一個多月后，平重盛病死。就在平清盛為之哀慟不已的時刻，法皇卻又一次未與平清盛商量即沒收了平重盛在越前國的領地。
在平重盛去世之前，平清盛一直蟄居福原，并沒有什么惡逆、謀叛的舉動。后白河法皇在平盛子和平重盛去世后關于兩人名下的領地劃分問題，激起了平清盛的震怒。治承三年十一月十四日，平清盛身著甲胄，率領數千騎大軍突然從福原來到京都。擁有強大武力的平清盛同樣不與后白河法皇商議，直接向高倉天皇奏請后便舉行了除目（解免官職）。平清盛首先罷免了關白藤原基房及其他與平家作對的貴族30余人，并將藤原基房處以流罪。同時，平清盛升任沒有擔任過參議和納言卻親平氏的藤原基通（平清盛女婿）為內大臣，并讓其繼任關白之職。此外，平清盛還將后白河法皇幽禁于鳥羽殿，停止了其院政，自己則實現了獨攬大權。
從某種意義上說，平清盛開創了武家政權的先河。盡管如此，平氏政權基本上沿襲了以往的朝廷機構，沒有建立武家的統治和管理機構，并沒有完全取代公家政權。因此，可以說“當時的政治體制是后白河院政與平清盛的武家政權，在微妙的平衡下共存的一種體制。”
治承四年（1180）二月，平清盛迫使高倉天皇退位，擁立自己年僅2歲的孫子、平德子之子言仁親王即位，是為安德天皇。此時高倉上皇的院政不過是平清盛的傀儡而已。至此，平氏一族達到全盛時期。與此同時，平清盛對朝廷的不敬與專橫跋扈也引起了公家、寺院乃至武士的不滿，平氏的衰兆也由此開始顯露。
治承四年四月，覬覦皇位的后白河法皇第三子以仁王與攝津源氏的源賴政合謀，假稱后白河法皇第二子“最勝王”的名號，向全國武士發布追討平氏的令旨。然而，平清盛的反應十分迅速，他立即派第四子平知盛發兵征討。最后敗逃的以仁王和源賴政兩人都被誅殺。借此，平清盛還對各寺院的宗教勢力進行了整治。為了維持平氏政權的長治久安，平清盛于承治四年六月強行將國都遷往平氏的據點福原（今神戶附近）。
然而，這份為反對平氏勢力提供正當性的以仁王討伐平氏令旨仍然在全國各地廣為傳播。同年八月，被平清盛流放到伊豆國的源賴朝與其正室北條政子的父親北條時政合謀，舉兵反抗平氏。此外，源賴朝的弟弟源義經與信濃國的木曾義仲（源義仲）等人也舉兵反抗平氏。源賴朝起兵，對平氏而言是一大威脅。為了防止源賴朝的勢力坐大，平清盛派遣由嫡孫平維盛率領的大軍等前往征討。然而，在與源賴朝交手的富士川之戰一役中，平氏軍隊未戰先敗、望風而逃，不僅使整個東國落入源賴朝手中，而且導致各地反抗平氏的聲浪也越來越大。
平氏在富士川戰敗后，以寺廟、神社為中心的宗教勢力開始蠢蠢欲動，同時平氏的親貴以及同盟延歷寺皆堅決反對遷都，平清盛為了挽救人心，又將國都遷回京都。雖然平清盛遷都福原的計劃僅僅不到半年便化為泡影，但“這種與京都和貴族社會保持距離、確立武士政權的設想，不久為源賴朝所繼承，最終在鐮倉建立幕府”。此時，高倉上皇病重，無法處理政務，而安德天皇尚年幼，平清盛無奈只能請后白河法皇重開院政。
養和元年（1181）正月，高倉上皇去世（21歲）。二月，外有強敵、內失政權且染上熱病的平清盛也去世（64歲）。平清盛去世后，其子嗣完全無法應付全國各地接連不斷發生的反抗變亂。至壽永二年（1183）七月，屢戰屢敗、已無法在京都立足的平氏準備挾持安德天皇和后白河法皇西逃。然而，后白河法皇突然乘機逃脫，并與源氏聯系。最終，狼狽不堪的平氏帶著安德天皇及三神器逃往四國。
壽永二年（1183）八月，京都的公卿大臣圍繞要不要擁立新天皇的問題進行了討論。有人認為等到確認安德天皇的安危之后再立新天皇；有人認為先扶持新天皇登基，以穩定政局。最終，由后白河法皇主持，在沒有天皇神器的情況下，年僅4歲的尊成親王（高倉天皇第四子）踐祚，是為后鳥羽天皇。
關于新天皇的人選，率先攻入京都的木曾義仲認為平氏的敗亡始于以仁王的令旨，應該讓以仁王的皇子即位。但木曾義仲的提議沒有被后白河法皇所采納。此外，木曾義仲還對后白河法皇封給他的官階不滿，因此對后白河法皇充滿怨恨，進而開始如盜賊般在京都肆意亂為。后白河法皇為制衡木曾義仲，暗中派遣使者，催促源賴朝進京勤王。但坐鎮鐮倉的源賴朝此時正致力于在關東建立武家政權的根據地，因而百般推脫進京之事，最終由其弟源義經與源范賴代其前往京都。
此時，木曾義仲不僅和后白河法皇的關系瀕臨決裂，而且昔日的盟友也開始鄙視并離棄，逐漸陷入孤立。在此被動局面下，木曾義仲發動政變，襲擊后白河法皇的住所法住寺，并軟禁后白河法皇和后鳥羽天皇。之后，木曾義仲一方面向后白河法皇奏請追討源賴朝，另一方面又與平氏交好。元歷元年（1184）正月，木曾義仲擔任征夷大將軍，統攬軍政大權。然而，眾叛親離的木曾義仲在與源義朝、源范賴兄弟的會戰中一敗涂地，并最終戰死沙場（31歲）。
在木曾義仲與源賴朝沖突期間，平家勢力趁機反撲。壽永三年（1184）正月，后白河法皇命源賴朝征討平氏及黨羽。源賴朝于是命令源范賴與源義經兵分兩路討伐平氏。在一之谷之戰中，源義經重創平氏。平氏殘軍被迫渡海前往贊岐國屋島。此時，戰功卓越的源義經不僅多次不遵照源賴朝的命令出兵，而且未經源賴朝授意便私自接受后白河法皇的封賞。與此同時，源賴朝不僅對屢立奇功的源義經毫無表示，而且罷免了他的平氏追討使之職（改任源范賴為追討使，并舉薦其就任三河守）。因此，源賴朝與源義經兄弟在表面上雖然風平浪靜，但私下卻暗潮涌動。
壽永三年八月，負責追討平氏的源范賴因部隊軍糧匱乏，軍中士氣沮喪。在戰情不利的情況下，源賴朝再次啟用源義經發兵征討平氏。文治元年（1185）正月，源義經巧妙獲得當地武士勢力的支持后，攻陷平氏屋島大本營。屋島之戰后，源義經集結兵力與平氏殘余軍隊在壇之浦海交戰。最終，大勢已去的平氏大將紛紛投海自盡，留著平氏血脈的安德天皇也被外祖母二位尼平時子抱著沉入海中，神器也隨之被海浪吞沒，平氏至此覆亡。以上動亂史稱“治承·壽永之亂”，亦被稱為“源平合戰”。
源義經用兵神速，運籌帷幄，是日本歷史上最偉大的天才軍事家之一。從上洛勤王擊敗木曾義仲到一之谷之戰奇襲平氏，從屋島之戰擊敗平氏主力到壇之浦之戰徹底殲滅平氏，立下赫赫戰功的源義經贏得了武士們的尊敬和愛戴。為此，源義經也遭到了兄長源賴朝的猜忌、排擠甚至刺殺。隨著源賴朝和源義經兄弟二人的矛盾逐漸公開化，后白河法皇應企求自保的源義經的要求，發出了討伐源賴朝的院宣。然而，面對源賴朝的強大軍事實力，享有盛名且有朝廷支持的源義經仍舊沒能成功征兵。于是，源義經只好逃往四國，意圖東山再起。后白河法皇于是又轉而發出了討伐源義經的院宣，“朝廷反復可至此境地，令人難以想象”。最終，源義經被源賴朝與后白河法皇逼到走投無路而選擇引刀自刎（后世有源義經未死而逃往北海道的傳說）。
建久元年（1190）十月，早已在鐮倉建立武家政權的源賴朝進京拜見后白河法皇。后白河法皇為了獎賞源賴朝，先后任命他為權大納言和右近衛大將，但均遭源賴朝的謝絕。源賴朝想出任的是象征武家最高榮譽職位的征夷大將軍。沒有被任命為征夷大將軍的源賴朝此后返回鐮倉，重新整頓幕府機構。
建久二年（1191）十二月，后白河法皇身體出現不適。建久三年（1192）三月十三日，后白河法皇去世（66歲）。從久壽二年（1155）即位算起，他歷經二條、六條、高倉、后鳥羽四朝，治世達37年之久。這期間風云變幻，形勢動亂，不斷發生各種政治勢力之間的斗爭，天皇勢力日趨沒落。為維護朝廷的存續，后白河隨機應變，施展種種權術，被稱為“日本第一大天狗”。隨著后白河天皇的去世，日本最后的貴族政治時代——平安時代落下了帷幕。
同年七月，源賴朝出任期盼已久的征夷大將軍，正式建立了鐮倉幕府，一個新的、武士掌權的時代由此開始了。此后，幕府制度綿延了700余年，直至德川幕府的末代將軍德川慶喜投降，幕府制度才方告終結。
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